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Yuki Anzai ist ein Halbwesen, das Kind einer Menschenfrau und eines männlichen Vampirs. Gezeugt durch künstliche Befruchtung, dient er von Geburt an als Versuchskaninchen für ein geheimes Forschungsprojekt. Als junger Mann wird er Teil der MPD Public Safety Division 5 in Tokyo, einer geheimen Einsatzgruppe zur Bekämpfung von Vampir-Verbrechen. Als er eines Tages bei einem Einsatz der jungen Studentin Tsukasa begegnet, verändert das sein Leben. Die beiden verlieben sich und Yuki muss begreifen, dass er trotz seines Hasses auf Vampire einer von ihnen ist und er größte Schwierigkeiten hat, seine animalischen Triebe unter Kontrolle zu halten.

Um die Stadt zu retten, haben das CCG und Goat beschlossen, Seite an Seite zu kämpfen. In kleinen Teams durchkämmen sie Tokyo - nach Monstern, nach Lösungen, nach Ken. Der schlummert tief im Inneren des Drachen und trifft dort, irgendwo zwischen Leben und Tod, auf eine alte Bekannte. Und sie stellt ihm die Frage, die Ken schonungslos mit der bitteren Realität seines Daseins konfrontiert: "Wo soll’s denn hingehen, Herr Massenmörder?"

Jetzt gibt es kein Zurück mehr! Um seine Freunde retten zu können, hat Guren die Grenze des Menschseins überschritten. Er hat einen Dämon in sein Herz gelassen und damit übermenschliche Kräfte erlangt. Doch für diese Macht will der Dämon eine Gegenleistung - Gurens Körper. Verbissen ringen die beiden miteinander und während der Dämon immer wieder die Oberhand gewinnt, verliert Guren die Kontrolle über sich und läuft Amok! Leichen pflastern seinen Weg. Freund wie Feind: Alle sollen leiden, alle sollen sterben!

Um Ferid und Krul aus der Sonnenfolter zu befreien, müssen Yu, Guren und die anderen zuerst den mächtigen Vampir Ky Luc besiegen. Der Plan für den Kampf ist geschmiedet, doch er steht auf wackeligen Beinen. Denn Yu hat zwar fleißig für diesen Moment trainiert, trotzdem bleiben die Folgen seiner Amokläufe unberechenbar – und keiner von ihnen weiß, welche Kraft Ky Luc hinter seinem ruhigen Lächeln wirklich verbirgt.

Zurück in Shibuya, dem Hauptquartier der Kaiserlichen Dämonen-Armee, wollen Guren, Shinya und Shinoa endlich Kureto zur Rede stellen. Was für ein Monster ist der Ursprung dieser Katastrophe? Und was ist in ihrer Abwesenheit mit Kureto passiert? Guren ahnt, dass sein Gegenüber eine neue, unheimliche Kraft sein Eigen nennt, trotzdem weicht er nicht zurück und bekommt sie als Antwort am eigenen Leib zu spüren. Währenddessen fassen Yu und Mika einen riskanten Plan …

Was geschah damals wirklich, als die Blaue Nacht Heiligkreuz in Schutt und Asche legte? Dieser Frage sind Lightning und sein neuer Schüler Ryuji auf der Spur. Sie folgen Mephistos mehrdeutigen Hinweisen in eine andere Ebene der Zeit - und was sie dort über Luzifer, Mephisto, und sogar Pater Fujimoto ans Licht zerren, ist ungeheuerlich!

Zwei Frauen, ein Mann - der Kampf zwischen Sadistin Esdeath und Teufelsweib Mine nimmt immer verheerendere Ausmaße an. Die zwei Furien schenken sich nichts, während sie um sich herum alles in Schutt und Asche legen. Getrieben von dem Wunsch, Tatsumi zu befreien, gibt Mine alles. Ihre Kontrahentin Esdeath dagegen treibt eine morbide Begierde um: Sie will sich das Recht erkämpfen, Tatsumi mit ihren eigenen Händen töten zu dürfen.

Mit letzter Kraft gelingt es Akame, die Anführerin der Oarburgh-Bande zu besiegen und sich ihre Freiheit zu erkämpfen. Doch wie frei ist sie jetzt wirklich? Nach ihrer langen Gefangenschaft sind die Schergen des Kaiserreichs misstrauisch geworden und beobachten jeden ihrer Schritte mit Argusaugen. Dabei übersehen sie jedoch eine viel größere Gefahr. Außerhalb der Landesgrenzen, verborgen im Schatten, sammeln sich Truppen, die nur eines im Kopf haben: Rache am Kaiserreich!

An der Schule macht eine erschreckende Geschichte die Runde. Einige Schüler behaupten felsenfest, sie hätten "Akahito" gesehen. Dieses augenlose Monster hüllt sich in blutrote Gewänder und schnappt sich sämtliche Schüler, die sich spätabends noch auf dem Schulgelände herumtreiben - mit tödlichem Ausgang. Teiichi muss schleunigst herausfinden, was es damit auf sich hat. Denn in ihrer Panik sind die Schüler sogar bereit, "Akahito" ein Leben zu opfern!

Um herauszufinden, wer hinter dem CCC steckt, hat Tsukasa auf Ishimarus Bitte hin 07 und 09 in ein Café gelockt. Ganz geheuer ist ihr dabei nicht, aber dass ihr der neue Teamchef ziemlich suspekt ist, hängt sie lieber nicht an die große Glocke. Als sie ihn und Yuki jedoch bei einem brutalen Trainingskampf beobachtet, traut sie ihren Augen kaum: Plötzlich stößt Ishimaru Yuki zu Boden, beugt sich über ihn und führt ein Messer an seinen eigenen Arm ...