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Es rollen Köpfe in der Kaiserstadt, denn Zanku der Henker streift des Nachts durch die Straßen. Seine Opfer sind unschuldige Bürger, sein Antrieb ist Wahnsinn. Akame und ihr Dämonenschwert Murasame setzen alles daran, dieses Grauen zu beenden. Doch Zanku besitzt ebenfalls eine mächtige Kaiserwaffe und ein ungeschriebenes Gesetz besagt: Treffen zwei Träger einer Kaiserwaffe aufeinander, muss einer von ihnen sterben!

Kafka versucht mit Vizekommandant Hoshinas Training seinen Körper zu stählen, damit er eine erneute Verwandlung überleben kann. Doch eine Welle von Kaiju-Angriffen ergreift das Land und führt Kafka vor Augen, dass seine Zeit begrenzt ist. Die Monster werden immer raffinierter und koordinieren ihre Attacken mittlerweile. Die junge Generation des Verteidigungskorps muss sich der Herausforderung stellen!

Fernab der Insel Rushima und jeder helfenden Hand steht Ken einem alten Feind gegenüber. Er muss in diesem Kampf seinen unbesiegbaren Lehrmeister, den todbringenden "Sensenmann" des CCG vernichten! Damit er sein Versprechen gegenüber Hide halten und den Kampf überleben kann, ist er gezwungen, sich seiner menschlichen Hülle zu entledigen und zu dem Monster zu werden, das er selbst am meisten fürchtet.

Mika hat in Yus Herz die tief darin vergrabene Vergangenheit gesehen, die sie beide verbindet. Er ist nun bereit, Yus Dämonenwaffe zu werden, doch Shikama Doji will das mit aller Macht verhindern und lässt nicht von ihnen ab. Selbst als Yus Freunde zur Verstärkung eintreffen, bleibt der todbringende Engel unbeeindruckt. Fast, als müsse erst ein Wunder geschehen, um ihn zu vernichten …

Guren soll an der Apokalypse schuld sein? Unterwegs mit Ferid und Crowley rätseln Yu und seine Freunde, was an dieser Behauptung dran sein könnte. Werden sie in Ferids Villa Antworten auf all ihre Fragen finden? Doch in Osaka angekommen, wird die kleine Reisegruppe schon erwartet. Die hochrangigen Vampire Lest Karr und Urd Geales sind aus Russland angereist, um Ferid wegen des Verlustes der Vampirhauptstadt Sanguinem zur Rede zu stellen.

In Ferids Villa treffen Gurens und Yus Teams wieder aufeinander - das ist die Gelegenheit, Guren endlich zur Rede zu stellen! Wer steckt hinter all den grausamen Experimenten und dem "Seraph of the End"-Projekt? Doch Guren weiß auf diese Frage auch keine Antwort. Nur eins kann er mit Sicherheit sagen: Die Kaiserliche Dämonen-Armee ist nur eine Marionette. Wenn also weder sie noch die Vampire im Dunkeln die Strippen ziehen, wer dann?

Zurück in Shibuya, dem Hauptquartier der Kaiserlichen Dämonen-Armee, wollen Guren, Shinya und Shinoa endlich Kureto zur Rede stellen. Was für ein Monster ist der Ursprung dieser Katastrophe? Und was ist in ihrer Abwesenheit mit Kureto passiert? Guren ahnt, dass sein Gegenüber eine neue, unheimliche Kraft sein Eigen nennt, trotzdem weicht er nicht zurück und bekommt sie als Antwort am eigenen Leib zu spüren. Währenddessen fassen Yu und Mika einen riskanten Plan …

Der Kampf um Mikas Seele geht in die nächste Runde. Shinoa versucht Shikama Doji mit aller Kraft davon abzuhalten, endgültig auszubrechen. Nur leider hat ihr Widersacher Shinoas Schwachpunkt schon längst entdeckt. Damit hängt alles an Yu, der keine andere Wahl hat, als Mika in einer Dämonenwaffe zu bannen. Mika leistet heftigen Widerstand und dringt in Yus Herz ein, doch dort offenbart sich ihm ein verstörender Anblick

Mit der Weihnachtsparty in Heiligkreuz und einer überraschenden Hochzeitseinladung aus Kyoto stehen zwei freudige Ereignisse ins Haus. Doch in Glockengeläut und emsiges Geschirrklappern webt sich kaum bemerkt das Störsignal des Bösen, das im Verborgenen unaufhaltsam voranschreitet. Nicht nur Lightning, Ryuji, Renzo und Shura sind davon betroffen. Vor allem Yukio scheint es langsam aber sicher in den Wahnsinn zu treiben …

Eine extreme Veränderung geht in Kafka vor sich, die auch äußerlich in Erscheinung tritt… Doch auch Kikoru und Narumi ziehen ein Ass aus dem Ärmel, mit dem keiner gerechnet hätte. Mit geballter Kraft geht die große Schlacht in ihren Höhepunkt über und wird Kafka und seine Verbündeten entweder auslöschen oder sie in eine neue Ära des Verteidigungskorps führen!