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Es rollen Köpfe in der Kaiserstadt, denn Zanku der Henker streift des Nachts durch die Straßen. Seine Opfer sind unschuldige Bürger, sein Antrieb ist Wahnsinn. Akame und ihr Dämonenschwert Murasame setzen alles daran, dieses Grauen zu beenden. Doch Zanku besitzt ebenfalls eine mächtige Kaiserwaffe und ein ungeschriebenes Gesetz besagt: Treffen zwei Träger einer Kaiserwaffe aufeinander, muss einer von ihnen sterben!

Als Yuji endlich die Schule erreicht, herrscht Totenstille und der Boden ist übersät mit reglosen Körpern. Allein Junpei steht selbstgefällig daneben und sieht aus, als könnte er kein Wässerchen trüben. Zwar wusste Yuji von Anfang an, dass mit seinem neuen Freund irgendwas nicht stimmt – aber niemals hätte er gedacht, dass Junpei dazu fähig wäre, einen Mord zu begehen …

Monsterkönig Orochi ist erwacht und ganz Z-Stadt erzittert. Aber Orochi würde es im Traum nicht einfallen, jetzt Psykos’ Schoßmonsterchen zu spielen, nur weil sie ihm all die Opfer zum Fraß vorgeworfen hat. Lieber verschlingt er die Zuckerschnute für ein ultimatives Power-Up und beißt anschließend Terrible Tornado in den Arsch. Wäre da nur nicht diese ätzende Stimme in seinem Kopf! Und wo ist der Glatzkopf?! Der kann sich seine Knochen einzeln nummerieren lassen, wenn Orochi ihn zwischen die Zähne bekommt.

Die Insel Rushima ist längst mit Bergen von Opfern übersät, doch jeder, der noch atmen kann, entfacht die Glut der Schlacht von Neuem. Dies ist kein Kampf mehr zwischen CCG und Ghulen, jeder hier führt seinen ganz persönlichen Krieg. Und je heftiger das CCG und die Ghule kollidieren, desto mehr scheinen die zwei so gegensätzlichen Welten zu verschmelzen ...

Zurück in Shibuya, dem Hauptquartier der Kaiserlichen Dämonen-Armee, wollen Guren, Shinya und Shinoa endlich Kureto zur Rede stellen. Was für ein Monster ist der Ursprung dieser Katastrophe? Und was ist in ihrer Abwesenheit mit Kureto passiert? Guren ahnt, dass sein Gegenüber eine neue, unheimliche Kraft sein Eigen nennt, trotzdem weicht er nicht zurück und bekommt sie als Antwort am eigenen Leib zu spüren. Währenddessen fassen Yu und Mika einen riskanten Plan …

Ohne Genos wäre Terrible Tornado längst nur noch ein Furz im Wind. Doch mit dem Demon Cyborg an ihrer Seite bläst sie Psykos jetzt mächtig den Marsch. Die verbliebenen Helden können nur noch zusehen, wie sich ein mächtiger Wirbelsturm am Himmel bildet, bevor Tornado die ganze Stadt auswringt wie einen nassen Lappen. Aber selbst wenn für Psykos die Luft dünn wird: auch mit ihrem letzten Atemzug kann sie Tornado noch endgültig das Licht auspusten …

Die Zeit ist reif für die Entscheidungsschlacht! Ein letztes Mal ziehen Tatsumi, Leone, Akame und Najenda in den Kampf, um mithilfe der Rebellenarmee die Kaiserstadt einzunehmen. Nun, da sich die Lager gegenüberstehen, lüftet Esdeath ihre neue Trumpfkarte: ein Heer aus Hunderten Eissoldaten, die sie immer wieder neu erschaffen kann. Doch leider sind ihre neuen Tricks nicht das einzige Ass im Ärmel des Ministers. Der höchste Trumpf ist noch nicht gespielt!

David gegen Goliath - die gigantische Gestalt der höchsten Kaiserwaffe wirft ihren Schatten auf das gesamte Schlachtfeld. Im Vergleich zu diesem Kampfkoloss wirkt Tatsumi in etwa so gefährlich wie eine Schmeißfliege. Verzweifelt beißt er sich die Zähne an ihm aus, während Akame ein allerletztes Mal gegen ihre Erzfeindin Esdeath kämpft. Wird es den beiden gelingen, die Terrorherrschaft des Kaiserreichs ein für alle Mal zu beenden?

Der Fight gegen die ehemaligen Kollegen von Nice endet gerade noch glimpflich und die Freunde können erst mal durchatmen. Doch dann verschwinden Shizuku und Murasaki spurlos. Wirklich spurlos? Nein, Superhirn Nice hat natürlich schon eine Idee, wo er die beiden finden kann. Doch was er nicht weiß: Murasaki hat ihn verraten und Shizuku schwebt in Lebensgefahr. Kommt er noch rechtzeitig, um die Tragödie zu verhindern?

Mitten im finalen Kampf im Turm der Trauer erfährt Ely, was es bedeuten würde, Zora zu töten. All diejenigen, die ihre Choujin-Kräfte von ihr geerbt haben, würden mit Zora in den Tod gehen – also auch Tokio und Azuma. Der Schock bei Ely sitzt tief. Während sie verzweifelt nach einer Lösung sucht, ihre Freunde zu retten, kämpft Azuma mit letzter Kraft gegen den Kriegsdämon Vlad und verliert sich dabei völlig im Chaos-Zustand …